두번째 엔터프라이즈는 2286년(SD 8442.5)에 샌프란시스코 함대 조선소에서 대령으로 강등당한 제임스 커크의 지휘아래 진수한다. 원래는 U.S.S 요크타운(YorkTown, NCC-1717)이었으나, 지구를 구해낸 공로로 연방 의회는 새로이 엔터프라이즈-A라고 명명하여 커크 선장과 그 대원들에게 지휘를 맡긴다. (요크타운 시절의 대원들이나 장교들이 어떻게 되었는지는 알려져 있지 않다.)

2287년, 엔터프라이즈-A는 아직 정상적인 운영준비가 되기 전에, 님부스(Nimbus) III의 외교 협상 캠프를 습격한 사이복(Sybok)을 막기위한 임무에 나선다. 인질석방을 위한 교섭은 실패로 돌아가자, 커크는 체콥 중령에게 엔터프라이즈의 지휘를 맡기고, 직접 인질구출팀을 지휘한다. 하지만, 구출작전은 실패로 돌아가고, 사이복에게 사로잡히고 만다. 사이복은 엔터프라이즈를 이용해 벌칸의 종교적 성지인 사카리(Sha'ka'ree)가 위치한다는 은하중심을 향해 날아간다. 사이복은 신에 의해 유폐되었다는 존재에 의해 사망하며, 커크는 엔터프라이즈를 되찾는다.

2293년, 클링온의 위성인 프랙시스가 폭발하고, 심각한 타격을 입은 클링온 제국은 연방과의 평화협상을 시도한다. 엔터프라이즈-A는 클링온 우주선을 호위하기 위한 임무를 맡지만, 클링온의 과격파인 챙 장군이 지휘하는 버드 오브 프레이에 의해 클링온 의장이 암살당한다.

클로킹 상태로 포격을 할수 있는 신형 버드 오브 프레이때문에, 커크와 맥코이는 의장 암살의 직접적인 책임을 물어 클링온에게 체포당한다. 그러나, 스팍 대령을 비롯한 나머지 대원들은 커크와 맥코이를 포기하지 않고, 클링온의 유형행성에서 둘을 구출해 내는데 성공한다. U.S.S 엑셀시어(Excelsior, NCC-2000)를 지휘하는 슬루 선장의 협조로 클링온-연방 평화협상을 방해하려는 클링온 과격파를 막기위해 키토머 기지로 향한 엔터프라이즈와 엑셀시어는 연방-클링온 과격파가 연관된 평화협상 방해공작을 막아내는데 성공한다.

엔터프라이즈-A는 새로운 이름을 얻은지 7년만에, 이 임무를 끝으로 퇴역한다.



뒷얘기

로든베리는 엔터프라이즈-A가 요크타운을 개명한 우주선으로 하자고 제안했다. 그는 스타플릿이 새로운 우주선을 그렇게 빨리 건조한다는 것은 이상할거라고 생각했었다. 또한, 이 사실은 엔터프라이즈-A가 7년만에 퇴역해야 했었던 이유를 설명해 준다.



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